La sua origine risale all'epoca Umbra Preromana, intorno al X sec. a.C. Fu una delle più importanti città dell'Impero, posta lungo l'antica via Flaminia. Fu assoggettata nel 476 da Odoacre e dal 493 al 550 dai Goti. I Longobardi l'annessero al Ducato di Spoleto. Fu dominio anche dei Franchi. Fino al 1198 appartenne al Ducato di Spoleto, fu annessa allo Stato Pontificio da Papa Innocenzo III. Dal 1255 iniziò il lungo periodo comunale protrattosi fino al 1439 con la famiglia Trinci, quando il potere tornò nelle mani del Papa restandovi fino al 1860, anno di annessione al Regno d'Italia.

L'evento per cui Foligno è conosciuta in tutto il mondo è la Giostra della Quintana, un torneo cavalleresco che si svolge due volte l'anno, a Giugno e a Settembre. E' una manifestazione storica in costume che prevede alcuni giri dell'antico stadio di Foligno (Campo de li Giochi) nel minor tempo possibile, infilando tre volte un anello appeso a una statua (la "Quintana") e senza ricevere penalità. Il diametro dell'anello diminuisce progressivamente nei tre turni della gara (8cm, 6cm, 5cm). Prima della gara un corteo in costumi storici del XVII secolo.

Foligno viene definita, per antica tradizione il "centro del mondo" o, in fulginate, "lu centru de lu munnu". Foligno si trova infatti, secondo la tradizione, al centro della penisola italiana, a sua volta al centro dell'Europa e del Mediterraneo, che anticamente era considerato il centro del mondo.